홀리 헌터는 1958년 미국 남부 조지아주에서 한 목장의 딸로 태어났다. 16세 때 처음 연기에 입문한 홀리 헌터는 어려서부터 연기력에 대한 재능이 엿보여 아버지마저 이를 인정했다 한다. 그녀는 카네기 메론 대학에서 연기를 전공하고, 졸업 후에는 8년간 브로드웨이에서 연극배우로서 활동한다.
영화 데뷔는 81년에 이루어진다. 영화 으로 데뷔한 그녀는 이후 조엘 코엔, 에단 코엔 형제의 과 제임스 브룩스 감독의 에 출연하면서 주목을 받기 시작한다. 그녀는 자그만한 키에 비교적 평범한 외모를 지녔으나 뛰어난 연기력으로서 차차 인정받게 된다.